หลังจาก "โอคุมูระ ริน" และ "โอคุมูระ ยูคิโอะ" ได้เอาชนะราชามลทินแห่งเกียวโตมาได้ ทุกอย่างก็กลับสู่สภาวะปกติ Blue Exorcist Season 3 เอ็กซอร์ซิสต์พันธุ์ปีศาจ ภาคอิลลูมินาตีแห่งชิมาเนะ ภาค 3 ทว่าโรงเรียนอัศวินกางเขนกลับได้ยินเรื่องเกี่ยวกับปีศาจไม่หยุดหย่อน อีกทั้งส่วนต่าง ๆ ของโลกยังเกิดปรากฏการณ์ลึกลับขึ้น รินพร้อมกับคนอื่น ๆ จึงต้องร่วมมือกันไขปริศนาเหล่านี้